Un brin pervers et feignant, Tomoki Sakurai n'aspire qu'à une chose : vivre une vie paisible. Il est cependant hanté par un songe étrange dans lequel une silhouette ailée l'implore de la libérer des cieux dont elle est prisonnière... Poussé par son amie d'enfance Sohara Mitsuki, Tomoki va demander conseil à Eishiro Sugata, qui lui explique que son rêve est étroitement lié à un mystérieux trou dans le ciel, et lui propose d'aller l'observer ensemble le soir même ! Mais alors que ses deux amis se désistent à la dernière minute, Tomoki va finalement y aller seul et sauvera in extremis Ikaros, une jeune fille ailée tombée du ciel...

The Angeloid of Clockwork relate des éléments des deux premières saisons du point de vue d'un nouveau personnage : Kazane Hiyori, secrètement amoureuse de Tomoki Sakurai.